События разворачиваются сразу после окончания первого сезона и охватывают третий и четвёртый тома оригинальной лайт-новеллы.

В первой половине нам предстоит узнать, что в мире существуют священные мечи, от одного лишь пореза которых любой демон умрёт на месте. Таких мечей всего семь штук, и все они сделаны из обломков легендарного меча Экскалибура. Но и у этих мечей есть слабость — с ними могут справиться лишь самые сильные из экзорцистов. Чтобы избавиться от этого недостатка, церковь за несколько лет до начала событий первого сезона проводила эксперименты над людьми для усиления способности управлять святыми мечами. Одним из таких подопытных был Юто Киба. Из-за событий тех лет Юто поклялся отомстить церкви и уничтожить святые мечи. Но не одному Юто нужны эти мечи, за ними также ведут охоту ангелы и падшие ангелы. Перерастёт ли этот конфликт интересов в настоящую войну?

Во второй половине мы познакомимся со вторым слоном в команде Риас [リアス・グレモリー]. Узнаем, зачем трём сторонам конфликта (демоны, ангелы, падшие ангелы) понадобилось проводить переговоры. Увидим, что произойдёт, когда Иссэй [兵藤一誠] повстречает своего суженого соперника, Белого Дракона. Будет ли это кровопролитный бой или два дракона заключат перемирие?

На все эти вопросы и предстоит ответить второму сезону «Старшей школы DxD»!